نشریه فیزیولوژی ورزش و فعالیت بدنی

نشریه فیزیولوژی ورزش و فعالیت بدنی

تأثیر دو شیوة تمرینی اجباری و اختیاری و بازی در محیط غنی بر بیان اورکسین A هیپوکمپ در موش‌های صحرایی نر نابالغ

نوع مقاله : مقاله پژوهشی

نویسندگان
1 گروه علوم رفتاری، شناختی و فناوری در ورزش، دانشکده علوم ورزشی و تندرستی، دانشگاه شهید بهشتی، تهران، ایران
2 گروه علوم زیستی در ورزش، دانشکدۀ علوم ورزشی و تندرستی، دانشگاه شهید بهشتی، تهران، ایران
3 دانشکدۀ علوم ورزشی و تندرستی، دانشگاه الزهرا (س)، تهران، ایران
چکیده
زمینه و هدف: عوامل محیطی می‌توانند در دوران کودکی و نوجوانی که مغز در حال شکل‌گیری و توسعه است، به‌عنوان عاملی مؤثر در یادگیری و توسعة عملکردهای شناختی نقش داشته باشند. تنوع فعالیت‌های بدنی و تعاملات محیطی نیز می‌تواند به تنظیم مسیر اورکسینرژیک مغز کمک کند و به‌تبع آن بر پاسخ‌های تنش‌زا، دریافت غذا و مقدار دریافت انرژی تأثیر بگذارد. اورکسین A، یک نوروپپتید کلیدی است که نقش بسیار مهم و ارزنده‌ای در پیامدهای رفتاری مختلف ایفا می‌کند. این نوروپپتید به‌طور مستقیم بر هر دو مسیر مرکزی و محیطی محور هیپوتالاموس-هیپوفیز- آدرنال تأثیر مستقیم دارد. در دوران رشد مغز، تأثیر عوامل محیطی و سبک زندگی بر توسعة شناختی و عاطفی بیشتر نمایان می‌شود. برای نمونه محیط‌هایی که محرک‌های متنوع و فعالیت‌های چالش‌برانگیز را فراهم می‌کنند، می‌توانند به تقویت دستگاه اورکسینرژیک کمک کنند و در نتیجه در بهبود عملکردهای شناختی مؤثر باشند. هدف اصلی این پژوهش، مقایسة تأثیر محیط غنی و شیوه‌های تمرینی اجباری و اختیاری بر میزان عملکرد دستگاه اورکسینرژیک و در پی آن بررسی پاسخ‌های اضطرابی در موش‌های صحرایی نر نابالغ است.
مواد و روش‌ها: در این پژوهش 60 سر موش صحرایی نر نابالغ 12 روزه انتخاب و در چهار گروه 15تایی تمرین اجباری، تمرین اختیاری، بازی در محیط غنی‌شده و کنترل به‌صورت تصادفی جایگزین شدند. پس از آشناسازی و انجام آزمون سرعت بیشینه (25 روزگی، وزن 7±51/43 گرم) گروه‌ها طی سه هفته به روش برگزیده پرداختند. گروه تمرین اجباری شامل ورزش دویدنِ استقامتی روی نوار گردان بود که سه نوبت در روز و شش روز در هفته به‌صورت فزاینده اجرا شد. در گروه اختیاری موش‌های صحرایی به‌صورت نامحدود به چرخ گردان دسترسی داشتند. برای بازی در محیط غنی‌شده، قفس بزرگی حاوی محرک‌های غنی متفاوت (اسباب‌بازی، چرخ گردان و نردبان) فراهم شد. در پایان بافت هیپوکمپ شماری از موش‌های صحرایی برای ارزیابی بیوشیمیایی جدا شد. سطح مغزی اورکسین A با استفاده از تکنیک وسترن بلات اندازه‌گیری شد. سپس گروه‌های باقی‌مانده طی آزمون رفتاری میدان باز مورد سنجش قرار گرفتند. از آزمون تحلیل واریانس یکطرفه و به‌دنبال آن آزمون تعقیبی بونفرونی به‌منظور سنجش تفاوت‌های بین‌گروهی استفاده شد.
نتایج: نتایج آزمون آماری تفاوت معناداری را در میزان اورکسین A هیپوکمپ موش‌های صحرایی نابالغ بین گروه‌ها نشان داد که این تفاوت بین گروه تمرین اجباری با گروه کنترل معنادار بود (022/0P=). در آزمون رفتاری میدان باز تفاوت معناداری بین گروه‌ها دیده شد. نتایج نشان داد میزان اضطراب گروه‌های تمرینی بیشتر از کنترل و در بین گروه‌ها، گروه تمرین اجباری بیشتر از گروه تمرین اختیاری و محیط غنی بود. همچنین تفاوت معناداری در فعالیت حرکتی عمومی بین گروه‌ها دیده نشد.
نتیجه‌گیری: می‌توان گفت اگرچه فعالیت بدنی و عوامل محیطی به افزایش میزان اورکسین A در هر سه گروه منجر شد، اما تمرین اجباری نسبت به گروه کنترل تفاوت معناداری داشت. تمرین و فعالیت بدنی به افزایش اورکسین A منجر شد و با تأثیر بر محور HPA به رفتار اضطرابی در موش‌های صحرایی نابالغ انجامید.
کلیدواژه‌ها
موضوعات

عنوان مقاله English

The effects of forced training, voluntary training, and playing in an enriched environment on hippocampal orexin A expression in pre-pubertal male rats

نویسندگان English

Fatemeh Arabtaheri Zade 1
Behrouz Abdoli 1
Rana Fayazmilani 2
Narges Norouzi 3
1 Department of Cognitive, Behavioral and Technology in Sports, Faculty of Sports Sciences and Health, Shahid Beheshti University, Tehran, Iran
2 Department of Biological Sciences in Sport, Faculty of Sports Sciences and Health, Shahid Beheshti University, Tehran, Iran
3 Faculty of Sport Sciences, Al Zahra University, Tehran, Iran
چکیده English

Background and Purpose: Environmental factors can play a role in learning and cognitive development during childhood and adolescence, when the brain is still developing. A variety of physical activities and environmental interactions can also help regulate the orexinergic pathway in the brain, which in turn affects stress responses, food intake, and energy intake. Orexin A is a key neuropeptide that plays a crucial role in various behavioral outcomes. This neuropeptide directly affects both central and peripheral pathways of the hypothalamic-pituitary-adrenal axis. During brain development, the impact of environmental factors and lifestyle on cognitive and emotional development becomes more apparent. For example, environments that provide diverse stimuli and challenging activities can help strengthen the orexinergic system, thereby improving mental functions. The main aim of the present study was to compare the effect of an enriched environment and forced and voluntary training methods on the function of orexinergic system, followed by evaluating anxiety responses in immature male rats.
Materials and Methods: In the present study, 60 immature male rats aged 12 days were selected and randomly divided into 4 groups of 15: forced training, voluntary training, play in an enriched environment, and control. After familiarization and performing the maximum speed test (25 days old; weight, 43.51±7 g) all rats followed the respected protocol for 3 weeks. Rats in the forced exercise group performed endurance running on a treadmill, three times a day, and 6 days a week. In the voluntary group, rats had unlimited access to a running wheel. For playing in an enriched environment, a large cage containing different enriched stimuli (toys, running wheel, and ladder) was provided. Finally, hippocampal tissue from several rats was isolated for biochemical evaluation. Brain levels of orexin A were measured using the Western blot technique. Thereafter, to determine the motor activity the remaining groups were evaluated in an open field behavioral test. One-way ANOVA followed by a Bonferroni post-hoc test was used to assess differences between groups.
Results: Data analysis showed a significant between-group differences for orexin A of the hippocampus of immature rats. Post-hoc analysis revealed a significant difference between the forced training group and the control group (P=0.022). In the open field behavioral test, a significant difference was seen between the groups. The results showed that the level of anxiety in the training groups was higher in the control group than the other groups, while between-group comparisons showed higher anxiety levels in the forced training group in comparison to the voluntary training and enriched environment groups. However, no significant between-group differences were seen for general motor activity.
Conclusions: It is concluded that physical activity and environmental factors lead to an increase in orexin A levels, and that forced training had a significant effect, too. Generally, exercise and physical activity led to an increase in orexin A, through affecting the HPA axis, which might result in an anxiety-like behavior in immature rats.

کلیدواژه‌ها English

Forced and voluntary training
Enriched environment
Orexinergic system
Hippocampus
Pre-pubertal
1. Jansen K, Kiefer SM. Understanding brain development: Investing in young adolescents’ cognitive and social-emotional development. Middle School Journal. 2020;51(4):18–25.DOI:https://doi.org/10.1080/00940771.2020.1787749 2. Mualem R, Morales-Quezada L, Farraj RH, Shance S, Bernshtein DH, Cohen S, et al. Econeurobiology and brain development in children: key factors affecting development, behavioral outcomes, and school interventions. Front Public Health. 2024;12:1376075.DOI:https://doi.org/10.3389/fpubh.2024.1376075 3. Srinivas NS, Vimalan V, Padmanabhan P, Gulyas B. An Overview on Cognitive Function Enhancement through Physical Exercises. Brain Sci. 2021;11(10):1289.DOI:https://doi.org/10.3390/brainsci11101289 4. Singh R, Biswas DA. Physiological Role of Orexin/Hypocretin in the Human Body in Motivated Behavior: A Comprehensive Review. Cureus. 2023;15(1):e34009.DOI:https://doi.org/10.7759/cureus.34009 5. Abounoori M, Maddah MM, Ardeshiri MR. Orexin neuropeptides modulate the hippocampal-dependent memory through basolateral amygdala interconnections. Cereb Circ Cogn Behav. 2022;3:100035.DOI:https://doi.org/10.1016/j.cccb.2021.100035 6. Zhuang C, Yan H, Lu J, Zhou Y, Liu Y, Shi G, et al. Compensatory enhancement of orexinergic system functionality induced by amyloid-beta protein: a neuroprotective response in Alzheimer's disease. Front Physiol. 2025;16:1529981.DOI:https://doi.org/10.3389/fphys.2025.1529981 7. Treu SP, Plante DT. Cerebrospinal fluid orexin in Alzheimer's disease: a systematic review and meta-analysis. Sleep Med. 2021;85:230–8.DOI:https://doi.org/10.1016/j.sleep.2021.07.007 8. Polito R, Monda V, Nigro E, Messina A, Di Maio G, Giuliano MT, et al. The Important Role of Adiponectin and Orexin-A, Two Key Proteins Improving Healthy Status: Focus on Physical Activity. Front Physiol. 2020;11:356.DOI:https://doi.org/10.3389/fphys.2020.00356 9. Messina G, Di Bernardo G, Viggiano A, De Luca V, Monda V, Messina A, et al. Exercise increases the level of plasma orexin A in humans. J Basic Clin Physiol Pharmacol. 2016;27(6):611–6.DOI:https://doi.org/10.1515/jbcpp-2015-0133 10. Han D, Shi Y, Han F. The effects of orexin-A and orexin receptors on anxiety- and depression-related behaviors in a male rat model of post-traumatic stress disorder. J Comp Neurol. 2022;530(3):592–606.DOI:https://doi.org/10.1002/cne.25231 11. Han Y, Yuan K, Zheng Y, Lu L. Orexin Receptor Antagonists as Emerging Treatments for Psychiatric Disorders. Neurosci Bull. 2020;36(4):432–48.DOI:https://doi.org/10.1007/s12264-019-00447-9 12. Al-Kuraishy HM, Abdulhadi MH, Hussien NR, Al-Niemi MS, Rasheed HA, Al-Gareeb AI. Involvement of orexinergic system in psychiatric and neurodegenerative disorders: A scoping review. Brain Circ. 2020;6(2):70–80.DOI:https://doi.org/10.4103/bc.bc_42_19 13. Bonaventure P, Dugovic C, Shireman B, Preville C, Yun S, Lord B, et al. Evaluation of JNJ-54717793 a Novel Brain Penetrant Selective Orexin 1 Receptor Antagonist in Two Rat Models of Panic Attack Provocation. Front Pharmacol. 2017;8:357.DOI:https://doi.org/10.3389/fphar.2017.00357 14. Gagliano H, Ortega-Sanchez JA, Nadal R, Armario A. Psychostimulants and forced swim stress interaction: how activation of the hypothalamic-pituitary-adrenal axis and stress-induced hyperglycemia are affected. Psychopharmacology (Berl). 2017;234(19):2859–69.DOI:https://doi.org/10.1007/s00213-017-4675-9 15. Grigsby KB, Kerr NR, Kelty TJ, Mao X, Childs TE, Booth FW. Acute Wheel-Running Increases Markers of Stress and Aversion-Related Signaling in the Basolateral Amygdala of Male Rats. J Funct Morphol Kinesiol. 2022;8(1):6.DOI:https://doi.org/10.3390/jfmk8010006 16. Yaruskina N, Zenko MY, Morozova OY, Komkova O, Baranova K, Zhuikova S, et al. The influence of social isolation and enriched environment on the activity of the hypothalamic-pituitary-adrenocortical (HPA) axis, pain sensitivity, and behavior in rats after exposure to an ulcerogenic stressor. Rossijskij fiziologičeskij žurnal im IM Sečenova. 2024;110(9):1510–28.DOI:https://doi.org/10.31857/S0869813924090162 17. Lu J, Li X, Wang L, Fan J, Zhang Y, Lu X, et al. Effects of different-intensity swimming exercises on spatial learning and memory ability and the expression of Orexin A in the rat cerebellum. Chinese Journal of Tissue Engineering Research. 2021;25(23):3697.DOI:https://doi.org/10.12307/2021.042 18. Haskell-Luevano C, Schaub JW, Andreasen A, Haskell KR, Moore MC, Koerper LM, et al. Voluntary exercise prevents the obese and diabetic metabolic syndrome of the melanocortin-4 receptor knockout mouse. FASEB J. 2009;23(2):642–55.DOI:https://doi.org/10.1096/fj.08-109686 19. Niswender KD, Magnuson MA. Obesity and the beta cell: lessons from leptin. J Clin Invest. 2007;117(10):2753–6.DOI:https://doi.org/10.1172/JCI33528 20. Martins PJ, D'Almeida V, Pedrazzoli M, Lin L, Mignot E, Tufik S. Increased hypocretin-1 (orexin-a) levels in cerebrospinal fluid of rats after short-term forced activity. Regul Pept. 2004;117(3):155–8.DOI:https://doi.org/10.1016/j.regpep.2003.10.003 21. Parastesh M, Saremi A. The Effect of Endurance and Resistance Training on Serum Level of Orexin A, Lipid Profiles and Food Intake in Male Rats: An Experimental Study. Journal of Rafsanjan University of Medical Sciences. 2019;17(12):1143–54.DOI:https://dor.isc.ac/dor/20.1001.1.17353165.1397.17.12.7.8 22. Droste SK, Chandramohan Y, Hill LE, Linthorst AC, Reul JM. Voluntary exercise impacts on the rat hypothalamic-pituitary-adrenocortical axis mainly at the adrenal level. Neuroendocrinology. 2007;86(1):26–37.DOI:https://doi.org/10.1159/000104770 23. Control CftPo, Animals SoEo. CPCSEA guidelines for laboratory animal facility. Indian J Pharmacol. 2003;35(4):257–74 24. Huang AM, Jen CJ, Chen HF, Yu L, Kuo YM, Chen HI. Compulsive exercise acutely upregulates rat hippocampal brain-derived neurotrophic factor. J Neural Transm (Vienna). 2006;113(7):803–11.DOI:https://doi.org/10.1007/s00702-005-0359-4 25. Gomes da Silva S, Unsain N, Masco DH, Toscano-Silva M, de Amorim HA, Silva Araujo BH, et al. Early exercise promotes positive hippocampal plasticity and improves spatial memory in the adult life of rats. Hippocampus. 2012;22(2):347–58.DOI:https://doi.org/10.1002/hipo.20903 26. Rostami S, Haghparast A, Fayazmilani R. The downstream effects of forced exercise training and voluntary physical activity in an enriched environment on hippocampal plasticity in preadolescent rats. Brain Res. 2021;1759:147373.DOI:https://doi.org/10.1016/j.brainres.2021.147373 27. Stranahan AM, Khalil D, Gould E. Social isolation delays the positive effects of running on adult neurogenesis. Nat Neurosci. 2006;9(4):526–33.DOI:https://doi.org/10.1038/nn1668 28. Armario A, Ortiz R, Balasch J. Effect of crowding on some physiological and behavioral variables in adult male rats. Physiol Behav. 1984;32(1):35–7.DOI:https://doi.org/10.1016/0031-9384(84)90066-0 29. Ang ET, Dawe GS, Wong PT, Moochhala S, Ng YK. Alterations in spatial learning and memory after forced exercise. Brain Res. 2006;1113(1):186–93.DOI:https://doi.org/10.1016/j.brainres.2006.07.023 30. Zaias J, Queeney TJ, Kelley JB, Zakharova ES, Izenwasser S. Social and physical environmental enrichment differentially affect growth and activity of preadolescent and adolescent male rats. J Am Assoc Lab Anim Sci. 2008;47(2):30–4 31. Gorostegi-Anduaga I, Corres P, MartinezAguirre-Betolaza A, Perez-Asenjo J, Aispuru GR, Fryer SM, et al. Effects of different aerobic exercise programmes with nutritional intervention in sedentary adults with overweight/obesity and hypertension: EXERDIET-HTA study. Eur J Prev Cardiol. 2018;25(4):343–53.DOI:https://doi.org/10.1177/2047487317749956 32. Kotz CM, Teske JA, Billington CJ. Neuroregulation of nonexercise activity thermogenesis and obesity resistance. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol. 2008;294(3):R699–710.DOI:https://doi.org/10.1152/ajpregu.00095.2007 33. Wu MF, Nienhuis R, Maidment N, Lam HA, Siegel JM. Cerebrospinal fluid hypocretin (orexin) levels are elevated by play but are not raised by exercise and its associated heart rate, blood pressure, respiration or body temperature changes. Arch Ital Biol. 2011;149(4):492–8.DOI:https://doi.org/10.4449/aib.v149i4.1315 34. Chieffi S, Messina G, Villano I, Messina A, Esposito M, Monda V, et al. Exercise Influence on Hippocampal Function: Possible Involvement of Orexin-A. Front Physiol. 2017;8:85.DOI:https://doi.org/10.3389/fphys.2017.00085 35. James MH, Campbell EJ, Dayas CV. Role of the Orexin/Hypocretin System in Stress-Related Psychiatric Disorders. Curr Top Behav Neurosci. 2017;33:197–219.DOI:https://doi.org/10.1007/7854_2016_56 36. Chieffi S, Carotenuto M, Monda V, Valenzano A, Villano I, Precenzano F, et al. Orexin System: The Key for a Healthy Life. Front Physiol. 2017;8:357.DOI:https://doi.org/10.3389/fphys.2017.00357 37. Williams RH, Jensen LT, Verkhratsky A, Fugger L, Burdakov D. Control of hypothalamic orexin neurons by acid and CO2. Proc Natl Acad Sci U S A. 2007;104(25):10685–90.DOI:https://doi.org/10.1073/pnas.0702676104 38. Moraska A, Deak T, Spencer RL, Roth D, Fleshner M. Treadmill running produces both positive and negative physiological adaptations in Sprague-Dawley rats. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol. 2000;279(4):R1321–9.DOI:https://doi.org/10.1152/ajpregu.2000.279.4.R1321 39. Makatsori A, Duncko R, Schwendt M, Moncek F, Johansson BB, Jezova D. Voluntary wheel running modulates glutamate receptor subunit gene expression and stress hormone release in Lewis rats. Psychoneuroendocrinology. 2003;28(5):702–14.DOI:https://doi.org/10.1016/s0306-4530(02)00062-8

  • تاریخ دریافت 14 خرداد 1404
  • تاریخ بازنگری 20 تیر 1404
  • تاریخ پذیرش 12 مرداد 1404
  • تاریخ اولین انتشار 12 مرداد 1404
  • تاریخ انتشار 01 تیر 1405